Először az Igazságügyi Minisztérium kötelékébe lépett, majd 1899-ben a Kassai Királyi Jogakadémián az osztrák és a magyar magánjog rendkívüli tanára lett, 1900-ban a magyar magánjog szakterületén magántanári képesítést szerzett, s ugyanott 1900-tól 1906-ig nyilvános rendes tanárként tanított, mint a magyar és az osztrák polgári magánjog professzora. 1906 augusztusától a kolozsvári Ferenc József Tudományegyetemen nyilvános rendkívüli tanár, 1909 januárjától pedig rendes tanár lett, majd édesapja nyugdíjba vonulása után őt követte a magánjog professzoraként a katedrán. Ez szinte példa nélkül áll hazai és nemzetközi viszonylatban egyaránt az egyetemi oktatás történetében.

Kolosváry Bálint az egyetem és a kar irányításában kiemelkedő szerepet vállalt: a Jog- és Államtudományi Kar dékánja volt 1917/18-ban, 1919-től 1921-ig pedig rektorként irányította a kettészakadt intézményt Kolozsvárról. 1919 májusában ugyanis még megválasztották rektornak, azonban a magyar királyi egyetemnek addigi székhelyéről távoznia kellett, és átmenetileg Budapestre menekült. Kolozsváron csak 1920 szeptemberében került sor a román tanévnyitóra, majd októberben Kolosváry Bálint rektort, aki a kontinuitás biztosítása érdekében Kolozsváron maradt, kilakoltatták az egyetemi épületből, ezáltal hivatalban lévő, de „egyetem nélküli” rektorrá vált. 1920. október 8-án számolt be az Egyetemi Tanácsnak az elmúlt évi tevékenységéről, ahol újraválasztottak e tisztségben, s a négy dékánt is megerősítették a korábbi tisztségükben.

1920-ban Kolozsváron felmerült egy felekezetközi magyar egyetem alapításának terve is, amelyben – a tanárképzés mellett – tovább élt volna a jog- és államtudományi kar, és az addigi Kolozsvári Tudományegyetem ott maradt professzoraiból állt volna. A szervezés Kolosváry Bálint kezében egyesült, aki azt is el akarta érni, hogy a magyarországi egyetemeken elvégzett képzéseket a felekezetközi egyetemi képzésbe számítsák bele, azonban terve nem valósult meg, ahogyan a tanárképző sem működött egy évnél tovább.

Kolosváry közben folyamatosan kapcsolatban volt az átmenetileg Budapesten lévő Ferenc József Tudományegyetemmel. Az egyetem 1920. április 14-i tanácsülésén beszámoltak arról, hogy Kolosváry Bálint még mindig Erdélyben tartózkodott, majd a Budapesten állomásozó oktatói kar kiállt a Kolozsváron tartózkodó rektor és tanári kar mellett, jogaiban biztosították őket, és nyilatkoztak arról, hogy tanszékeiket fenntartják a részükre, így az átmeneti időre csak rendkívüli tanárokkal gondoskodtak a helyettesítésekről. Kolosváry 1921 tavaszán jelentést tett azon oktatókról, akik szegedi elhelyezés esetén a tanszéküket elfoglalnák, továbbá azokról, akik ideiglenesen még Kolozsváron maradnának, ezért a jelenlegi álláshelyük további fenntartását kérték.

Mikor Kolosváry Bálint végül elhagyta a szebb időket megélt „kincses várost”, az oktatók egy kis része ott maradt, képviselve a magyar tudományosságot, akik közül később, az 1940-ben történt újranyitáskor többen ismét alkalmazásba kerültek. 1921 októberében megtartották Szegeden az ünnepélyes tanévnyitót, ekkor már Menyhárth Gáspár volt a rektor. Kolosváry Bálint ismét a magyar magánjog nyilvános, rendes tanára lett. Az 1926/27. tanévre a jogtudományi karon megint dékánná választották, a következő évben pedig a prodékáni tisztséget viselte. A könyvtári állandó bizottságnak, valamint az egyetemi internátus és diákasztal felügyelőbizottságának is tagja volt.

Amikor az Egyetemi Tanács elrendelte, hogy a Ferenc József Tudományegyetem ötvenéves évfordulójára az intézmény történelmét írják meg, annak koordinálására megalakult az Egyetem Baráti Köre, amelynek ügyvezető elnöke Menyhárth Gáspár lett. Ide a jogi kar Szandtner Pál mellett Kolosváry Bálintot küldte tagként. Az egyetem őt jelölte az országgyűlés 1926-ban újjászervezett Felsőházába is, amelynek 1927-től 1928 novemberéig volt tagja.

A korszakban Magyarországon számos egyetemista és főiskolai egyesület létezett, gyakran erős politikai szemlélettel. Ezek rendezvényein Kolosváry rendszeres felszólaló volt. Az 1927. évi szegedi nemzetközi diákkongresszuson például az egyetem rektora nevében mondott beszédet, a nemzetközi diákság egységét hangsúlyozva. Többször felszólalt a numerus clausus korlátozását vagy megszüntetését szorgalmazva, továbbá a hallgatókat a terjedő erőszak mellőzésére hívta fel. A Turul Egyesület jogászok által működtetett szárnyában, a szintén szegedi Werbőczy Bajtárs Egyesületben is szerepet vállalt, mint dékán vagy mint a dékán képviselője.

A sok megpróbáltatás után 1928 szeptemberében Kolosváry távozott Szegedről, és a Pázmány Péter Tudományegyetem magyar magánjogi tanszékét vette át Budapesten. 1931/32-ben és 1942/43-ban az ottani jogi kar dékánjának tisztét töltötte be. A kari könyvtár igazgatója is volt. 1942-ben az Országos Felsőoktatási Tanácsban Kolosváry mint jog- és közgazdaság-tudományi szakosztályi elnök vett részt, ahol többek között a közjogász Magyary Zoltánnal és a közgazdász Heller Farkassal dolgozott együtt. Az Egységes Bírói és Ügyvédi Vizsgálóbizottság, illetve a Magyar Protestáns Irodalmi Társaság is a tagjai közé választotta.

1937-ben és 1942-ben ismét bekerült a Felsőházba, immár a Magyar Tudományos Akadémia képviseletében. 1922-ben lett az MTA levelező, majd 1934-ben rendes tagja, a székfoglalóját a következő évben tartotta meg. 1943-tól 1946-ig ugyanott igazgatósági tagként is működött, valamint 1929-től 1946-ig az Akadémia jogtudományi bizottságának előadója, 1947-től 1949-ig elnöke is volt. Munkássága 40. évfordulója alkalmából a kor- és pályatársak impozáns emlékkönyvvel tisztelegtek előtte 1939-ben.

Kolosváry Bálint munkáiban a történetiség és a tételes magánjog különösen szép összhangot alkotott. Fiatalon édesapjával tartott, amikor ő a vármegyei és városi rendeleti jog összegyűjtését végezte a XIX. század végén, de később szintén választott részben vagy egészben magyar és erdélyi történeti témákat. Közben korának modernitása is érdekelte, ezt igazolják például az „automobiljogról” írott tanulmányai. Azonban nem kétséges, hogy – a XXI. századból visszatekintve – gazdag tudományos eredményei közül a leginkább maradandó a Szladits Károly által szerkesztett és Nizsalovszky Endrével közösen jegyzett Magyar magánjog nagymonográfia V., dologi jogot tartalmazó kötete (1942), amelyet a hazai bírói joggyakorlat mai napig használ, s ami mintegy szintézise is a pályafutása korábbi évtizedeiben többször kiadott magánjogi tankönyveinek.

„Legnagyobb és legjelentősebb műve – írta róla Huszthy András az akadémiai tagajánlásában 1922-ben – A magyar magánjog tankönyve, amely 1902-ben jelent meg először egy kötetben, majd alig három év múlva új kiadást ért meg. Ekkor már két vaskos kötetben. 1911-ben harmadik kiadásban látott napvilágot. Kolosvárynak ez a műve [őt], mint a magyar magánjogi tudomány egyik legalaposabb munkását mutatja be. Külön érdemesül kell kiemelnem a magyar és különösen az erdélyi jogintézmények történeti alapjai iránt való helyes érzékét, a hazai és külföldi jog legszélesebb körű ismeretét, bátor és kitűnő kritikáját”. Ugyanekkor Reiner János e szavakkal méltatta: „Kolosváry Bálint a történelmi magyar magánjognak, a régibb magyar magánjogi irodalomnak, a tételes magyar és osztrák magánjognak a forrásokat kereső, az intézmények mélyére ható, az élettel való kapcsolatait megértő és értékesítő, a külföldi intézményekkel összevető ismerője, kutatója és rendszeresen gondolkozó feldolgozója, akinek minden munkájában a tudós karaktere nyilvánul meg”. Végül oda konkludált: „megválasztásával a jogtudomány tudós munkásainak Akadémiánkon kis számban képviselt köre, a civilisztika a legjelesebb művelőinek egyikével egészülne ki s Akadémiánk kiváló értékkel gazdagodnék”. Az 1934. évi rendes tagi ajánlásban pedig már ekként írtak róla tudóstársai: „levelező tagsága idejében teljesen beváltotta az értékes tudományos működéséhez fűzött várakozást, és oly érdemeket szerzett magánjogunk tudományos továbbfejlesztése körül, amelyek kiválóan méltóvá teszik őt a rendes tagság díszével való kitüntetésre”.

Tudományos elhivatottsága mellett a kolozsvári évei alatt az ottani Református Egyházkerület, valamint az Erdélyi Református Teológia főgondnoki tisztségét is viselte, majd a Dunamelléki Református Egyházkerületben tanácsbíróként tevékenykedett.

Kolosváry Bálintot 1947-ben nyugdíjazták a budapesti egyetemen, majd 1949-ben – többekkel együtt – visszaminősítettek az MTA tanácskozó tagjává. Rendes tagságát 1989-ben posztumusz állították helyre. A magyar magánjog, a jogtörténet és a hazai felsőfokú jogi oktatás nagy egyéniségeként számontartott jogtudós végül életének 80. évében, Budapesten hunyt el 1954. augusztus 28-án.