Egyetemi oktatói és tudományos pályafutása 1950-ben, illetve 1951-ben indult. 1950-től 1990-ben bekövetkezett haláláig a szegedi – akkori nevén – József Attila Tudományegyetem Állam- és Jogtudományi Karának Államjogi Tanszékének vezetője volt kandidátusi tudományos fokozatának 1954-ben történt megszerzését követően egyetemi tanári rangban. A tudományok doktora akadémiai fokozatot Kovács István 1962-ben kapta meg. 1965-ben a Magyar Tudományos Akadémia közgyűlése levelező, majd 1976-ban rendes tagjának választotta. 1951-től haláláig a Magyar Tudományos Akadémia 1949-ben létrehozott Állam- és Jogtudományi Intézetében is tevékenykedett, előbb főosztályvezetőként, majd 1955 és 1980 között igazgatóhelyettesként. 1980 és 1990 között – Szabó Imre utódjaként – az intézet igazgatója volt. A szegedi jogi karnak két ciklusban, 1954 és 1956, valamint 1973 és 1979 között volt dékánja. 1985-ben a hallgatók a jogi kar kiváló oktatójává választották. Tiszta szívből örült ennek az oklevélnek.

Kovács István fontos szerepet játszott a szocialista magyar államszervezet alapjául szolgáló jogszabályok előkészítésében. Az akkor viszonyoknak megfelelően a „szakértő” jelző nem volt használatos, vagy ha igen, akkor inkább pejoratív értelemben. Visszatekintve azokra az évekre mégis megállapíthatjuk, hogy Kovács István megkerülhetetlen államjogi tekintély volt. Óvatos reformerként kereste és megmutatta azokat a mintákat, amelyek az alkotmánytörténetből kiolvasva alkalmasnak és helyeként elkerülhetetlenül szükségesnek tűntek számára a magyar államjog korszerűsítéséhez. Megírta, amit helyesnek gondolt, tette, amit lehetett. Elgondolásaiból és javaslataiból nem egyet láthat viszont a mai szemlélő az 1949. évi Alkotmány 1972-ben elvégzett átfogó módosításában, ami határozottan lezárta az osztályharcos szocialista államjog korszakát, jóllehet még mindig a szocialista jogi ideológia keretei és korlátai között. Az 1985 és 1989 között létezett Alkotmányjogi Tanácsnak Kovács István tagja volt, és ez a testület – amely bizonyos értelemben az alkotmánybíráskodás előképének tekinthető – mutat némi hasonlóságot a Spinoza által elképzelt Szindikusok Tanácsával, amelynek alkotmányossági szerepére először Kovács István hívta fel a figyelmet. Az 1989. évi XXXI. törvénnyel elvégzett ún. rendszerváltó – totális – alkotmánymódosítás közvetlen előkészítésében elhatalmasodó betegsége miatt Kovács István már nem vehetett részt, de javaslatait, észrevételeit, intelmeit egy stenciles sokszorosítású terjedelmes kétkötetes kiadványban még közzétette. Tudósként az Akadémia ügyét is szívén viselte. A szocialista akadémiai törvény és az akadémiai szabályzat jórészt az általa kidolgozott koncepció elemeire épült.

Kovács István azon szocialista jogtudósok közé tartozott, akiket a polgári jogtudomány is elismert és referenciának tekintett. 1980-tól rendes tagja a párizsi székhelyű Académie internationale de droit comparé-nek, 1982-től alapító tagja a Tuniszban székelő Académie internationale de droit constitutionnel nevű szervezetnek, 1980 és 1986 között pedig alelnöke volt a brüsszeli Institut international des sciences administratives-nek.

Kovács Istvánt a díjak és kitüntetések nem halmozták el. Életrajzaiban csak az 1963-ban kapott Akadémiai Díj kerül említésre. Valamilyen mértékben ez is hozzájárul a puritán és visszafogott Kovács István arcképéhez. 1974 és 1979 között mint tanáromat, 1979-től 1980-ig mint intézeti elöljárómat, azután haláláig mint mesteremet ismerhettem és tisztelhettem, de csak fekete, többnyire mellényes öltönyben, fehér ingben és majdnem mindig fekete nyakkendőben láttam. Nagy rajongója volt a régi könyveknek. Az általa idézett XVII. és XVIII. századi nagyok nemegyszer első kiadású munkái ott sorakoztak otthonának könyvespolcain. Jogtudományi intézeti dolgozószobájának óriási íróasztalán egy nagyon régi írógép is állt, rövidebb szövegeket szeretett azon leírni.

Kovács István hosszú, súlyos betegség után 1990. november 29-én hunyt el. Halála után nekrológok sora jelent meg róla. Az egyik legszebb, amely akadémikustársától: Herczeg Gézától származik, így végződik: „velünk marad Kovács István összetett, sokoldalú munkássága, színes egyénisége és az az eleven, teremtő nyugtalanság, amellyel helyét kereste egy, az igazi lehetőségeket fukar kezekkel mérő korban és biztosítékokat mindannyiunk számára az önkény és a korlátoltság ellen”.

A róla szóló számos megemlékezés között meg kell említeni, hogy születésének 100. évfordulóján szülővárosában emléktáblát avattak tiszteletére, a szegedi jogi kar tudományos üléssel és centenáriumi kötettel tisztelgett Kovács István emléke előtt.