Még pappá szentelése előtt magántanári állást vállalt a birtokos nemes Zerdahelyi családnál, ahol több éven oktatta a család három fiúgyermekét. A Virozsil Antalhoz hasonló, plebejus származású tehetséges ifjak számára ez volt az első ugródeszka a későbbi komolyabb tanári állások felé. Volt módja társadalmi kapcsolatok kiépítésére is.

Virozsil Antal végül úgy döntött, hogy nem fogja pappá szenteltetni magát. A jogi és államtudományi ismereteket magántanulóként sajátította el, az előírt vizsgákat pedig a pozsonyi királyi jogakadémián, valamint a pesti királyi tudományegyetemen tette le, ahol 1823. június 27-én jogtudorrá avatták. A tanári pályára a pozsonyi jogakadémián lépett, mint a politikai tudományok helyettes tanára. 1825-ben rendes tanári kinevezést kapott a nagyváradi királyi jogakadémián, de valójában nem kívánta elhagyni az általa megkedvelt Pozsonyt. Végül felsőbb intézkedés folytán Pozsonyban tudott maradni, a természetjog (ius naturae vagy ius naturale) és a magyar közjog helyettes tanáraként. Ezen tudományok tanszékét végleg 1826. december 20-án nyerte el.

A pozsonyi évek boldog időszaknak számítottak Virozsil Antal életében. 1826-ban Pozsonyban vette feleségül Ruppelmayer Máriát, a néhai Ruppelmayer Márton cs. kir. udvari tanácsos lányát, és itt születtek az első gyerekei is. Tíz gyermeke közül csak négy érte meg a felnőttkort. Pozsonyban kötött életre szóló barátságot František Palacký történész-politikussal is, a cseh nemzeti liberalizmus neves képviselőjével. Az életük végéig németül leveleztek.

Az országgyűléseknek is otthont adó Pozsonyban Virozsil Antal nemcsak az államjogi, hanem a nemzetközi jogi stúdiumokkal is foglalkozott, amelyekből könyvet készült kiadni. Az udvari cenzúra azonban csak jelentős változásokkal javasolta a kiadását, azért inkább elállt a tervétől. Bár Virozsil Antal mindig mérsékletesen és óvatosan fogalmazott, a be nem avatkozás elvéről vallott nézetei nem voltak összhangban az abban a korban uralkodó irányzatokkal. A kérdést nyilván a szentszövetségi Európa összefüggésében kellett értelmezni.

Mindez ugyan késleltetőleg hatott Virozsil Antal pesti egyetemi kinevezésére, de az egyetemi elnök és országbíró, gróf Cziráky Antal hathatós segítségével végül sikerült leküzdeni az akadályokat, és 1832 augusztusában elfoglalhatta a természetjogi és magyar közjogi tanszéket. A tanítványként tekintett későbbi igazságügyi miniszter, Pauler Tivadar szerint megnyerő oktató volt: „… világos, alapos és kellemes, az elvont elveket történelmi, társadalmi példákkal felvilágosító, a józan szabadelvűség s humanitás szellemétől átlengett tanítási modora, sajátszerű varázshatást gyakorolt az ifjúság gondolkodó részére…”

Virozsil Antal latinul tanított és tette közzé munkáit. Ez vonatkozott Jus naturae privatum methodo critica deductum (Egyetemes természet- és észjog elemei) című háromkötetes munkájára is, amely a bécsi tanárok hatása alatt és kantiánus szellemben íródott. Magyarul csak az első kötet kivonata jelent meg, a zárójelben jelzett címmel.

1834-ben rendkívüli családi tragédia érte. Másfél nap alatt három kis gyermekét vesztette el. A tragédiát a vallásban keresett vigasszal és megfeszített munkával kísérelte meg átvészelni. Eredeti célja egy bölcsészeti államjogi könyv megírása volt, de 1836-ben felkérést kapott István főherceg, József nádor fiának a jogi és államtudományi oktatására, mely felkérésnek két éven át, egészen 1838-ig tett eleget. Virozsil Antal feladata volt a magyar közjog előadása mellett az ausztriai közjog megismertetése is. István főherceggel később is levelezett és magasrangú tanítványa az élete végéig jóakarója maradt.

Egyetemi oktatóként Virozsil Antalnak széles jogterületeket kellett áttekintenie, így az észjogtudományt is. Ennek eredményeként jelent meg 1839-ben az Epitome juris naturae című munkája, amelyet ugyan a felsőbb jóváhagyó döntés nem szánt szélesebb közönségnek, de végül majdnem az összes magyarországi jogi oktatási intézménynél előadási vezérfonalul fogadták el és több dicséretben is részesült.

Virozsil Antal számos egyetemi tisztséget töltött be. Több éven át volt a jogi kar dékánja (1840, 1845, 1846, 1847). Közben 1843-ban egyetemi rektor is lett. Az 1843/1844. évi tanévben egy érdekes szakmai kitérőt tett, mert a bölcsészkaron ideiglenesen elvállata a széptan (azaz esztétika) és a klasszikus irodalom tanszékeinek helyettesítését. E területek iránt már a pozsonyi tartózkodás idején is érdeklődött. Az 1840-es években kutatói figyelme az addig hanyagolt magyar közjogi tanulmányok felé fordult. 1843-ban latinul készült el a magyarországi közjog teljes rendszerét áttekinteni szándékozó kézirata, amelyet bírálatra, illetve jóváhagyásra küldött el. Pauler szavaival élve: „A budai és udvari censura két év múlva kinyomtatását megengedte, de több rendű módosításokkal, főleg a magyar nyelv a nemzetiségre, a nemesség előjogaira és az alkotmányos biztosítékok elégtelenségére vonatkozó némely élesebb tételei kihagyásával.” A kikötésekkel jóváhagyott könyv kiadása végül elmaradt, és az óvatos Virozsil sem erőltette a kérdést. Inkább a tankönyvül is használható kivonaton kezdett dolgozni, amelyet magyarra is le akart fordítani. A kivonat befejezése után a jog- és államtudományi enciklopédia kidolgozásába kezdett bele. Ezt is szándékozott magyarra fordítani, majd latin-magyar párhuzamos szöveggel kiadni.

Az 1840-es években Virozsil Antal egyre inkább szembesült a nemzetiségi kérdéssel. Pauler szerint „[m]int a felvidék szülöttje, oly időben és környezetben nevelkedett, melyben a magyar nyelv megtanulására kevés alkalma volt; habár később e hiányt pótolni igyekezett, haladottabb koránál fogva azt annyira sajátjává nem tehette, hogy azon oly módon taníthasson, mint egyetemi tanárra nézve illőnek tartá.” Ennél fogva Virozsilt kellemetlenül érintette a magyar nyelvű oktatás egyetemi szintű bevezetése. Szerencséjére az észjogot 1844 után is latinul oktathatta, miképpen a bányajogot is, de a magyar közjogi előadásokat már átadta kollégáinak. A kialakult helyzet meglehetősen nyomasztotta és a belőle való kiutat egyrészt a nyugdíjba vonulásban, másrészt a Bécsbe való költözésben látta, de egyik terve sem sikerült.

Frantísek Palackýval folytatott levelezése (1844. II. 7.) is bizonyítja, hogy nem tudott azonosulni kora nemzetiségi törekvéseivel. Attól félt, hogy az emberiség az elvárt humanizmus helyett a nemzetiségi fanatizmus felé rohan, ami újabb konfliktusokhoz fog vezetni. Mindez Magyarországon is megosztást és káoszt eredményez majd. A nemzetiségek a magyarosító törekvésekkel szemben a kormánytól vártak védelmet, de az gyengeséget mutatott és folyamatosan meghátrált a magyar törekvések előtt. Jan Borovička cseh történész megállapítása szerint Virozsil nemzeti identitása gyenge volt és a kérdéshez inkább teoretikus módon közelített. A külvilág inkább németként tekintett rá, számára talán a forradalom előtti magasrangú osztrák hivatalnokok nemzetek feletti identitása volt szimpatikus.

Virozsil Antal aktív szerepet nem vállalt a hazai politikai életben. Ugyanakkor a magyar közjog tanáraként figyelemmel kísérte a fejleményeket. A történelmi alkotmány kifejezést nem használta, ehelyett az ősi alkotmányról értekezett, amelyet azonban hűbéri, azaz feudális alapra épülőnek látott. Emiatt az ősi alkotmány nézete szerint komoly, átfogó reformokra szorult. Erre tekintettel üdvözölte az 1848. évi közjogi változásokat, ugyanakkor aggasztónak találta az események gyorsaságát és hirtelenségét. Sok dolgot rögtönzésnek érzett és nem szerves fejlődés eredményének. Attól tartott, hogy mindannyian a vulkán tetején ülnek. 1848 tavaszán, amikor magyar (sermo Hungaricus) lett a kizárólagos oktatási nyelv, egyedüliként kivételként egyetemi előadásait továbbra is latinul tarthatta meg. A tanév végén azonban mégiscsak jobbnak látta a nyugdíjbavonulását, amit méltányos anyagi körülmények között engedélyezték is számára.

Helyzete radikális módon megváltozott 1849 elején, amikor a császári csapatok elfoglalták a fővárost. Karl von Geringer teljhatalmú császári biztos ugyanis éppen őt nevezte ki az egyetem élére. A pályafutása egy egész évtizedre összekapcsolódott a schwarz-gelb politikai irányzattal és osztrák kormányzással. A feladatai közé tartozott az oktatás beindítása, az oktatók igazolási eljárása, valamint az egyetemi reformok végrehajtása. Az utóbbiak Leo Thun gróf nevéhez kötődtek. Ő maga is visszatért az oktatáshoz, mégpedig németül. Az államvizsga bizottmány bírósági osztályának tagjává is vált. 1852-ben németül publikálta a jog- és államtudományi enciklopédiáját, amelyben kiemelt figyelmet szentelt a módszertannak.

1860. február 1-jén a hatóságok visszaállították az egyetem tisztségválasztási jogát. Az új – immár választott – rektor Márkfi Samu hittanár lett, akinek korai halála után megint a prorektor kezébe került (a tanév végéig) az irányítás. Az alkotmányosság visszaállítása után Virozsil Antal, mint az előző rendszer exponált képviselője nem volt népszerű. Pauler Tivadar a róla szóló emlékbeszédében igyekezett kiemelni néhány pozitívumát is, mint például az egyetemi választási elv visszaállításának ismételt indítványozását, a Horvátországból elküldött tanárok alkalmazását, a tanszékek betöltésénél a hazai tanárok egyértelmű preferálását, néhány vitatott és politikailag problémás személynek könyvtári alkalmazását, az egyetem szimbolikájának megőrzését.

1860 után Virozsil Antal ismét latinul kezdett oktatni, de több írását magyarra fordíttatta le. 1861-ben így jelent meg Magyarország nyilván- vagy közjoga mint az alkotmánya eredetétől 1847/8-ig fenállott. Történelmi szempontból tekintve s röviden előadva című munkája. A nagy magyar közjogi összefoglalót latinul több kötetben már a forradalom előtt készítette el, de csak 1850 és 1854 között jelent meg. A rövidített, háromkötetes német összefoglaló 1865-ben látott napvilágot. Az 1861. évi magyar változatban az idős állam- és jogtudós a következőképpen látta a magyar közjogot: „Az ország alkotmánya, mint a közép-korban általánosan uralkodott hűbéri elvek szüleménye, minden előnyei mellett korunk megváltozott körülményeinél fogva se annak szellemének, se műveltségi fokának, se a nyilvánjog s állodalmi politika józan elveinek, sem végre az ország szükségleteik többé meg nem felelvén, fokonkinti bölcs s célszerű átalakítása nem csak politika, hanem a méltányosság s jog követelményeinek is tekintendő.” Hasonlóan vélekedett az ország kormányzati rendszeréről. Az osztrák–magyar viszonyról pedig a következőket írta: „Európa mostani körülményeiben Magyarország jelen s jövő boldogsága az ausztriai tartományokkali törvényszerű egyesületén alapulván; ezen a felséges országló személyében öszpontosuló viszonynak minél hosszabb ideig tartó fennállása, mindkét rész közös javára s boldogságára óhajtható.”

Virozsil Antal kutatói szerepét Pauler Tivadar így látta: „Virozsilt a természet jeles elmetehetséggel áldotta meg, de túlhaladta azokat vas szorgalma, kitartó buzgalma... A tudományban a bölcsészeti iránynak híve, annak elveit a történeti fejlődésű magyar közjogban is lehetőleg érvényesíteni törekedett... gyakran az okok és ellenokok skeptikai modorú összeállítására szorítkozott a nélkül, hogy véleményét nyilvánította volna.” Szigorú volt önmagával és elnéző a mások munkáival szemben. Vallásos volt, de a diákságot nem akarta megfenyíteni a templomba járás elmulasztásáért. Az egyház teljes önállóságának híve volt. „Politikai nézeteiben az újabb kori alkotmányosság és jogegyenlőség barátja, ősi alkotmányunkhoz rokonszenvvel nem viseltetett; szorgosan megkülönböztette a rendi és képviseleti szerkezetet... csak az utóbbit tartá alkalmasnak a polgári szabadság megállapítására, megóvására. Innen szigorú ítélete a nemesség előjogairól, melyek alkotmányunkat állítása szerint a »művelt nemzetek gúnyává teszik. «... Ahhoz járultak az országban divó nyelvek egyenjogúságára vonatkozó nézetei, melyeknél fogva a magyar nyelv és nemzetiség iránti törvényes intézkedéseket, a többi néptörzsökre nyomasztók s igazságtalanoknak tartá...”

1862-ben Virozsil Antal valamennyi járandóságának megtartásával és külön jutalommal együtt végleg nyugdíjba vonult. Az uralkodó továbbá örökletes nemességet adományozott neki és a cs. és kir- apostoli felsége udvari tanácsosa rangjára emelte. Előbb Badenbe költözött, ahonnan nem sokkal később, 1863-ban Bécsbe költözött. A Bécsi Egyetemen a magyar közjogról (ius publicum regni Hungariae) tartott előadásokat. Ennek az egyetemi előadássorozatnak, kurzusnak szolgált tananyagául a fentebb már említett német nyelvű közjogi tankönyv. Bár mindent megtett betegségeinek leküzdése érdekében, egészségi állapota egyre romlott. Még megélte, hogy Tivadar fia a pozsonyi jogakadémia tanársegéde lett. Virozsil Antal 1868. május 19-én hunyt el Bécsben.

Virozsil Antalt a Magyar Tudós Társaság (a Magyar Tudományos Akadémia) azért nem választotta tagjának, mert munkáit nem magyar, hanem latin és német nyelven tette közzé. Hazai és nemzetközi mércével mérve egyaránt kiemelkedő jelentőségű, ma is figyelmet érdemlő tudományos munkássága alapján azonban kétségtelenül megérdemelte volna, hogy a Magyar Tudományos Akadémia tagjai között foglaljon helyet.